Б.М. Миркин, Л.Г. Наумова
Основы общей экологии
Учебное пособие. М.: Университетская книга, 2005.

Глава 8. Взаимоотношения популяций

8.6. Мутуализм

Мутуализм – это форма взаимоотношений организмов, при которых партнеры получают пользу.

Отношениями мутуализма связаны организмы, не конкурирующие за ресурсы. Мутуализм включает разнообразные формы сотрудничества – от облигатного (симметричного или асимметричного), при нарушении которого гибнут оба или один сотрудничающий партнер, до факультативного, которое помогает выживать партнерам, но не является для них обязательным (так называемаяпротокооперация). Рассмотрим основные варианты мутуализма.

Растения и микоризные грибы. Такие взаимоотношения с грибами (микотрофия) свойственны большинству видов наземных сосудистых растений (цветковых, голосеменных, папоротников, хвощей, плаунов), что во многом облегчило заселение растениями суши (Заварзин, 2000). Микоризные грибы могут оплетать корень растения и проникать в ткани корня, не нанося ему при этом существенного ущерба (эндотрофные и эктотрофные микоризы).

Грибы, не способные к фотосинтезу, получают из корней растений органические вещества, а у растений за счет разветвленных грибных нитей в сотни и тысячи раз увеличивается всасывающая поверхность корней. Кроме того, некоторые микоризные грибы не просто пассивно всасывают элементы питания из почвенного раствора, но и одновременно выступают в роли редуцентов и разрушают сложные вещества до более простых. Кроме того, микоризные грибы, выделяя антибиотики, защищают корни растений от патогенов.

Микоризные грибы – «дорогое удовольствие» для растений, так как использование их в качестве посредников для обеспечения элементами питания и водой сопряжено со значительными затратами продуктов фотосинтеза (1/3 или даже 1/2 валовой первичной продукции). По этой причине при улучшении условий минерального питания, например при удобрении лугов, даже типичные микотрофные растения отказываются от микориз и переходят на «самообслуживание». Не тратятся на содержание микориз виды‑нитрофилы (распространенные на почвах с высоким содержанием нитратного азота) из семейств маревых, крестоцветных и некоторых других, которые селятся на первых стадиях восстановления экосистем после нарушений (см. 12.6), когда за счет минерализации органического вещества в почве резко возрастает количество нитратов. При этом микоризы, которыми обладают виды следующих стадий сукцессии, выделяют вещества, подавляющие «самостоятельные» растения. Это ускоряет процесс вытеснения нитрофилов.

Микоризы нет у водных растений, и сравнительно редко она встречается у растений экстремальных условий – пустынь, горных и арктических тундр. Как подчеркивает Т.А. Работнов (1992), большинство микотрофов – это мезофиты умеренно богатых почв.

Микоризы у травянистых растений, как правило, не видоспецифичны (т.е. один вид грибов может формировать микоризу у разных растений), а у древесных – видоспецифичны. Таким образом, плодовые тела подберезовика, подосиновика, масленка или рыжика образуются за счет продукции фотосинтеза соответствующих видов деревьев.

Поскольку микоризные грибы оплетают корни нескольких рядом произрастающих растений, по ним возможен горизонтальный перенос элементов питания от одного растения к другому по «гифопроводам». А.М. Гиляров (2003) рассматривает это как «экзаптации на уровне сообществ», т.е. как побочный эффект адаптации микоризного гриба к нескольким видам растений. Данных о количестве веществ, перекачиваемых по микоризам из одного растения в другое, мало. Можно полагать, что оно невелико, тем не менее смягчает отношения конкуренции и повышает общую устойчивость экосистем.

Растения и микроорганизмы‑азотфиксаторы. Возможны две формы такого мутуализма – облигатный мутуализм и протокооперация. В первом случае азотфиксирующие микроорганизмы живут в корнях растений (бобовых, облепихи, ольхи и некоторых других), вызывая образование клубеньков. Процесс связывания атмосферного азота облигатными азотфиксаторами называется симбиотической азотфиксацией. При протокооперации азотфиксирующие микроорганизмы населяют примыкающую к корням часть почвы (ризосферу) и усваивают органические вещества, которые, как в проточном культиваторе, постоянно выделяются корнями. Такая азотфиксация называется ассоциативной. В целом ассоциативная азотфиксация преобладает в естественных экосистемах, симбиотическая – в агроэкосистемах.

Симбиотические микроорганизмы могут жить и в листьях, пример – водный папоротник азолла, распространенный в тропическом поясе. Связанная с азоллой цианобактерия анабена способна за год фиксировать до 1000 кг/га азота (что является бесспорным рекордом, достойным книги Гиннеса). Для сравнения посев клевера в средней полосе способен за год фиксировать до 200 кг/га азота, а люцерны в жарких районах с удлиненным полевым периодом и при поливе – до 700 кг/га (к слову, оптимальная доза внесения азотных удобрений в разных условиях и для разных культур колеблется в пределах 50‑200 кг/га; в настоящее время в России в почву в среднем вносится 10 кг/га азотных удобрений в действующем веществе).

Обеспечение новых («мертвых») субстратов азотом является необходимым условием для их зарастания. В теплом климате азот в субстрате накапливается в результате симбиотической азотфиксации: пионерами заселения лавовых потоков, отложений речного аллювия, горных осыпей являются бобовые растения (особенно часто из рода люпин). В более прохладном климате азот поставляется в результате ассоциативной азотфиксации: новые субстраты зарастают злаками и осоками. В самых суровых условиях Севера пионерами оказываются цианобактерии, которые обладают уникальной способностью и к фотосинтезу, и к азотфиксации.

Мутуалистические взаимоотношения с азотфиксаторами, также как и содержание микориз, обходятся растениям очень дорого: на них затрачивается значительное количество продуктов фотосинтеза (около 1/3). Большими затратами органического вещества на симбиотическую азотфиксацию объясняются более низкие урожаи зернобобовых культур по сравнению со злаками.

Тем не менее на биологическую азотфиксацию экологи возлагают большие надежды, она должна во многом заменить техногенную азотфиксацию промышленных предприятий, при которой на производство минеральных азотных удобрений затрачивается очень много энергии. Кроме того, экологически грязным является не только само производство удобрений, но и их использование: при внесении азотных удобрений на поля до 50% их вымывается в окружающую среду, вызывая ее загрязнение (в первую очередь эвтрофикацию водных экосистем, см. 12.7).

Растения и насекомые‑опылители. Насекомые, переносящие пыльцу, питаются нектаром или пыльцой. Отмечены случаи участия насекомых в опылении даже таких типично ветроопыляемых растений, как злаки. Насекомые‑опылители переносят пыльцу с одного цветка на другой на большие расстояния, чем ветер. Если пыльца деревьев за время, пока рыльцевая поверхность сохраняет способность ее воспринимать, может быть перенесена ветром не более чем на 70 м (у трав – менее 10 м), то за это время шмели переносят пыльцу на расстояние до 3 км. Радиус переноса пыльцы пчелами обычно ограничен 1 км.

Существует два основных направления развития мутуализма растений и насекомых: узкая и широкая специализация (т.е. в направлении облигатного мутуализма и протокооперации). При узкой специализации эволюция ведет к ограничению числа опылителей: происходит усложнение строения цветка (как у бобовых или губоцветных) таким образом, что нектар становится доступным только для насекомых с определенным типом строения (в первую очередь ротового аппарата). Высшее достижение этого варианта эволюции – взаимоотношения опылителей и некоторых представителей орхидных, которые привлекают самцов насекомых‑опылителей, имитируя облик и половые феромоны самок.

При широкой специализации спектр опылителей возрастает. Широкий спектр опылителей имеют представители семейства сложноцветных. Этим объясняется их высокая устойчивость в антропогенно нарушенных экосистемах, в которых обеднен состав видов опылителей. По этой причине в современном нарушаемом человеком мире обязательный мутуализм растений и насекомых менее выгоден для обоих партнеров, чем протокооперация.

Эффективность протокооперации возрастает по причине неодновременного цветения разных видов, опыляемых одним видом насекомых. Более того, как правило, насекомые посещают цветки именно в апогей их цветения, когда продукция нектара максимальна. (Пчеловоды прекрасно знают о том, что их подопечные сначала посещают один вид растения и только после того, как его цветки минуют пик нектарообразования, переключаются на сбор нектара с цветков другого вида.)

В тропиках опылителями некоторых растений являются птицы и летучие мыши.

Растения и животные, распространяющие их семена. Распространение плодов (и семян) растений с помощью животных (зоохория) широко представлено в природе. Агентами‑распространителями являются птицы, поедающие сочные плоды, медведи, копытные, насекомые. При прохождении через пищеварительный тракт животных семена зоохорных растений не только не перевариваются, но даже повышают всхожесть.

Кроме плотных покровов, защищающих семена от переваривания, существуют другие приспособления для зоохории. Так на семенах растений (многих губоцветных, лилейных, маковых, молочайных, лютиковых, сложноцветных), распространяемых муравьями имеются специальные придатки, богатые маслом, которые привлекают муравьев и используются ими в пищу Сухие зоохорные плоды снабжены различными крючочками и щетинками для прикрепления к шерстному покрову животных, например у репейничка, череды, чернокорня, лопуха.

С помощью животных распространяются споры некоторых видов грибов и мхов.

Водоросли и грибы в лишайнике. В этом случае мутуализм столь обязателен и функции сотрудничающих организмов столь прилажены друг к другу, что по‑существу возникает новый «организм второго порядка». Водоросль обеспечивает гриб органическими веществами, гриб водоросль – водой и минеральными элементами.

Этот вариант обязательного мутуализма представлен весьма широко: имеются сотни видов лишайников. Лишайники первыми заселяют поверхность скал и широко распространены на Севере в условиях крайней ограниченности ресурсов тепла и элементов минерального питания.

Долгие годы в литературе ведется дискуссия о симметричности отношений гриба и водоросли в лишайнике. В последнее время все чаще эти отношения рассматриваются как асимметричные: большую «выгоду» от симбиоза получает гриб («водоросль – это царевна, плененная жестоким драконом»).

Млекопитающие и микроорганизмы, населяющие их пищеварительный тракт. Большинство животных, включая человека, но особенно травоядные, сами не в состоянии переваривать пищу, так как не имеют ферментов, разрушающих целлюлозу, и эту роль играют микроорганизмы – бактерии и некоторые простейшие, которые живут в их желудочно‑кишечном тракте.

В кишечном тракте гладких китов среди 1000 видов бактерий были найдены даже те, которые могут разрушать органические вещества, присутствующие в нефтепродуктах. Возможно, что наличием этих симбионтов объясняется сравнительно высокая устойчивость этого вида китов к нефтяному загрязнению океана.

Хемоавтотрофные бактерии и низшие животные. Червеобразные животные‑вестиментиферы (тип погонофоры) в стадии личинки являются типичными гетеротрофами со ртом, пищеварительным каналом и анусом. Однако после того как они заглатывают серобактерии, происходит редукция органов пищеварения, клетки животного заполняются серобактериями, и вестиментиферы становятся «симбиотическими автотрофами». В результате мутуализма бактерии получают сероводород, а животное – органическое вещество.

Содержание сероводорода в среде, где обитают вестиментиферы, таково, что может погибнуть любой другой организм. Их спасает особый тип гемоглобина, который связывает не только кислород, но и серу. Мутуализм позволяет вестиментиферам очень быстро расти и достигать длины 2,5 м.

В.В.Малахов (2001) считает, что мутуализм вестиментифер и бактерий возник в результате развития пищевых отношений типа «жертва – хищник». В гидротермальных оазисах океана и сейчас существуют свободноживущие серобактерии, которые формируют «маты», служащие пищей для многих животных. Начав с питания такими свободноживущими бактериями, вестиментиферы со временем вступили с ними в отношения мутуализма.

Подобным образом питаются и другие погонофоры, связанные отношениями мутуализма уже не с серобактериями, а с метанобактериями. Бактерии используют метан, образующийся в нефтяных пластах и поступающий в океан по трещинам в плитах литосферы. Это позволяет использовать погонофор в качестве биологических индикаторов месторождений нефти.

Кишечнополостные и водоросли. Водоросли поселяются в теле кораллов, заключенных в известковый скелет, и снабжают животное органическим веществом. Животное поставляет водорослям питательные элементы и дает убежище. В отличие от погонофор кораллы являются гетеротрофами, которые питаются зоопланктоном. Водоросли лишь помогают наиболее эффективно использовать вещества, полученные при гетеротрофном питании. Этим мутуализмом объясняется быстрый рост коралловых рифов.

Человек и сельскохозяйственные животные и культурные растения. Этот вариант мутуализма является протокооперацией, тем не менее ни человек при современной плотности населения на планете не может обойтись без сельскохозяйственных животных и растений, ни корова, пшеница или рис не могут выжить без человека. Причиной мутуализма является искусственный отбор, в результате которого из «эгоистических» побуждений человек усиливал у растений и животных эксплерентность и снижал патиентность и виолентность, что лишило эти организмы способности жить без его опеки. Особенно активно это направление селекции развивалось в 60–70‑е гг. ХХ в., когда в странах субтропического и тропического поясов произошла Зеленая революция (см. 11.5).

Широко распространен мутуализм водорослей и простейших в океанических экосистемах. Некоторые простейшие после поедания водорослей используют их хлоропласты, причем они продолжают работать в теле простейшего до тех пор, пока не износятся, после чего перевариваются.

Как протокооперация (хотя и весьма слабая) могут рассматриваться взаимоотношения между бобовыми и злаками в сеяных травостоях: бобовые за счет связи с симбиотическими азотфиксирующими бактериями улучшают условия обеспечения злаков азотом, а вертикально ориентированные листья злаков, пронзающие густой травостой бобовых, понижают уровень конкуренции за свет.

Известно множество других «экзотических» вариантов мутуализма:

– разведение грибов муравьями и жуками;

– отношения африканской птицы медоуказчика и капского медоеда (птица находит пчелиное гнездо, а медоед вскрывает его);

– отношения чистильщиков (птиц, рыб) и их «клиентов»:

– отношения муравьев и акаций (муравьи охраняют акацию, соком которой питаются, от других фитофагов) и мн. др.

Контрольные вопросы

1. Какую роль в жизни растений играют микоризные грибы?

2. Какое количество продуктов фотосинтеза затрачивает растение на «содержание» микоризного гриба?

3. В каких случаях растения могут обходиться без микоризы?

4. Расскажите о симбиотической и ассоциативной азотфиксации.

5. В каких экосистемах преобладает симбиотическая азотфиксация?

6. Какую роль играет биологическая азотфиксация в экологизации сельского хозяйства?

7. Дайте оценку роли мутуализма и протокооперации в отношениях растений с насекомыми опылителями.

8. Расскажите о роли зоохории в расселении растений.

9. Какую пользу получают гриб и водоросль от соместеного существования в составе лишайника?

10. Расскажите о мутуализме млекопитающих и микроорганизмов, населяющих их пищеварительный тракт.

11. Рассмотрите вестиментиферы как пример мутуализма животных и хемотрофных бактерий.

12. Какую роль в жизни кораллов играют связанные с ними водоросли?

13. Почему отношения человека и сельскохозяйственных растений и животных рассматриваются как мутуалистические?